BIOLOGIE / VIE PARASITAIRE ET REPRODUCTION : UN HASARD ? par Claude COMBES

« Les êtres vivants ne semblent vivre que pour se reproduire, c’est-à-dire pour transmettre leurs gènes, et puis mourir. Dans cette course à la reproduction, chaque individu s’efforce de faire mieux que l’autre. Le progrès de la vie au cours de l’évolution est le résultat paradoxal de cette compétition« .

[ Article rédigé en 2001 sous le titre : « LES ESPÈCES VIVANTES N’ONT QU’UNE OBSESSION : SE REPRODUIRE », d’après une conférence donnée à Paris à l’occasion de l’Université de Tous les Savoirs ]

 

Depuis le début de l’ère informatique, des plaisantins fabriquent des « virus », de petits programmes qui, une fois entrés dans votre ordinateur, en perturbent le fonctionnement. Au début, ces virus étaient extrêmement simples. Mais les fabricants ayant mis sur le marché des « anti-virus » capables de les détruire, les plaisantins ont très vite mis au point des « virus » plus sophistiqués, contraignant les fabricants à sophistiquer à leur tour leur produit et ainsi de suite, sans fin. A peu de choses près, c’est là le genre de course-poursuite que se livrent, en biologie, les parasites et leurs hôtes.

Mais d’abord, qu’est-ce qu’un parasite ? Le parasite est un organisme vivant qui utilise un autre organisme vivant, appelé l’hôte, à la fois comme habitat et comme source d’énergie. Si votre chat mange une souris, il prend de l’énergie à la souris, mais comme il n’utilise pas la souris en tant qu’habitat, il n’est pas un parasite, il est un prédateur. En revanche, si vous attrapez le ver solitaire, ce ver vous prend de l’énergie et vous utilise comme habitat, il est donc un parasite. Sur la terre, il n’existe pas d’organismes vivants sans parasites, lesquels peuvent être de simples molécules (les éléments mobiles qui s’insèrent dans l’ADN par exemple), des virus, des bactéries, voire des organismes plus complexes. Parmi les parasites, on trouve ainsi quelques poissons, et même des oiseaux, le coucou notamment.

Le parasite, en empruntant de l’énergie à son hôte, réduit le succès reproductif de ce dernier. Mais certains hôtes, par suite de mutations génétiques, vont développer des mécanismes de lutte efficace contre le parasite. Ces hôtes capables de se défendre se reproduiront évidemment mieux que les hôtes qui se sont laissés infecter – avec eux, c’est au tour du parasite de se trouver perdant, qui n’a plus alors qu’une chose à faire, tenter de se perfectionner à son tour.

S’il y réussit, son hôte devra se perfectionner également, et ainsi de suite en un mouvement auto-entretenu sans fin.

Imaginons la mise en place d’un système hôte-parasite. Le parasite n’ayant de chance de survivre que s’il trouve un hôte, il y a donc chez lui, d’abord, sélection de gènes pour rencontrer l’hôte. A quoi l’hôte réagira en sélectionnant des gènes pour éviter le parasite. Et puis, si la rencontre a quand même lieu, il va y avoir chez l’hôte sélection de gènes pour tuer le parasite. A quoi répondra chez le parasite la sélection de gènes pour survivre malgré le milieu hostile créé par l’hôte. Voici quelques exemples.

Deux exemples d’abord de gènes pour rencontrer. Sous les tropiques, les personnes qui entrent dans l’eau risquent d’attraper la bilharziose, deuxième maladie de l’humanité après le paludisme, transmise par de petites larves nageuses nées dans certains mollusques, qui pénètrent à travers leur peau. D’évidence, ces personnes ne se baignent pas ou ne travaillent pas dans les rizières ou les canaux à n’importe quelle heure du jour, mais au milieu de la journée. Or, les larves des parasites sortent exactement au milieu de la journée ! On dirait qu’elles ont une montre. En fait, elles ne font qu’obéir aux instructions de gènes pour rencontrer. Si les gènes de ces larves les faisaient sortir au milieu de la nuit, les larves seraient contre-sélectionnées et n’auraient donc aucune chance de voir leurs gènes se perpétuer.

Un deuxième exemple de gènes pour rencontrer est celui, classique, de la petite douve du foie. A un certain moment de son cycle biologique, la petite douve du foie parasite une fourmi, mais, pour continuer son cycle et devenir adulte, elle doit parasiter ensuite un mouton. Il est alors vital pour elle qu’un mouton l’avale. L’ennui est que les mouton ne sont pas particulièrement friands de fourmis. Il se passe alors ceci : lorsque la petite douve du foie pénètre dans une fourmi, elle en modifie le comportement. Alors que les fourmis non infectées continuent à vaquer autour de la fourmilière, la fourmi parasitée, elle, va, le matin, escalader un brin d’herbe, s’accrocher à sa pointe avec ses mandibules, augmentant ainsi fortement la probabilité qu’un mouton, en broutant, l’avale. Mieux encore : si la fourmi n’est pas mangée le premier jour, elle risque, accrochée à son brin d’herbe pendant les heures chaudes de la journée, de se dessécher. En fin de matinée, elle redescend donc de son brin d’herbe pour vaquer normalement avec les autres fourmis, puis, le lendemain matin, remonte sagement sur son brin pour tenter de « se faire manger ». Contrairement à ce que beaucoup croient, il ne s’agit pas là d’un phénomène merveilleux, mais simplement d’un phénomène de sélection naturelle : chez le parasite, des gènes ont été sélectionnés, qui manipulent le comportement de la fourmi de telle manière que la probabilité qu’elle soit ingérée par un mouton soit accrue.

Deux exemples, maintenant, de gènes pour éviter. Beaucoup d’oiseaux sont envahis de petits parasites qui passent de l’animal infecté à l’animal non infecté par simple contact. La femelle qui s’accouple avec un mâle parasité – les parasites étant analogues à des poux, on peut parler de mâle pouilleux – risque donc d’attraper des poux. Si elle possède un gène pour éviter, la femelle réussira à détecter le fait que le mâle porte des poux et limitera donc le risque de se faire contaminer. Ce gène s’exprime de la manière suivante. Lorsqu’un mâle a des poux – invisibles de l’extérieur parce qu’ils se trouvent à la base des plumes -, les barbules de ses plumes sont rongées par les parasites, en conséquence de quoi il se refroidit un peu plus vite que les mâles sains et fait devant la femelle une parade un peu moins longue qu’eux. Tout se passe alors comme si la femelle, un chronomètre entre les pattes, disait au mâle dont la parade aurait été trop courte : « Pas question !« , puis s’accouplait avec un mâle sain.

Autre exemple de gène pour éviter : vous vous êtes sans doute demandé une fois ou l’autre pourquoi les zèbres sont zébrés, et si cette espèce de code-barre qu’ils portent sur le dos ne les désignent pas de loin à l’attention de leurs prédateurs. Certains ont dit que les zèbres survivent malgré leur pelage spectaculaire parce que les lions sont myopes. Galéjade ! Les lions ont une excellente vue. En fait, la seule explication convaincante que l’on ait trouvée, c’est que les rayures protègent les zèbres contre les mouches tsé-tsé. En effet, les mouches tsé-tsé voient très bien les grandes surfaces unies, mais très mal les surfaces rayées. Les villageois africains utilisent d’ailleurs cette propriété : ils badigeonnent d’insecticide de grandes surfaces rectangulaires unies pour attirer les mouches tsé-tsé et les exterminer. Les gènes qui codent pour les rayures des zèbres sont donc des gènes pour éviter – éviter d’être piqués par les mouches tsé-tsé et donc de rencontrer les trypanosomes de la maladie du sommeil.

Supposons maintenant que, malgré tout, l’infection ait lieu. Sont alors sélectionnés, chez l’hôte, des gènes pour tuer. Il y a 200 ans, CUVIER, le zoologiste et paléontologue français, avait remarqué que les antilopes et la majorité des ongulés ont entre les dents de leur mâchoire inférieure des espaces libres et que les dents elles-mêmes sont légèrement mobiles, grâce à quoi l’animal peut se débarrasser des parasites superficiels qui infestent sa peau. Pour vérifier l’assertion de CUVIER, des chercheurs sud-africains ont capturé il y a quelques années des antilopes dont ils ont colmaté les espaces inter-dentaires, mais d’un seul côté de la mâchoire. Ils ont alors muni ces antilopes d’un émetteur radio pour pouvoir les suivre à la trace, les ont relâchées, puis, quelque temps plus tard, recapturées. Ils ont alors constaté que les antilopes (qui passent environ 30 % de leur temps à se toiletter) avaient dix fois plus de tiques du côté où leurs dents avaient été colmatées.

 

Tous les organismes vivants, même inférieurs, ont des gènes pour tuer, ou gènes immunitaires, qui sont évidemment d’une importance capitale pour lutter contre les maladies infectieuses et parasitaires. Ces gènes sont très complexes – le génome humain, par exemple, peut se réarranger pour produire des dizaines de millions d’anticorps différents – et redoutablement efficaces. Or, malgré cela, les maladies existent. Pourquoi ? Elles existent parce qu’en même temps que les gènes pour tuer ou gènes immunitaires sont sélectionnés dans le génome des hommes, les parasites se perfectionnent eux aussi et accroissent leur efficacité. Dans le cas des schistosomes de la bilharziose évoquée plus haut, les parasites empruntent par exemple des molécules au sang de l’hôte, se recouvrent de ces molécules et deviennent du coup totalement invisibles pour le système immunitaire de ce dernier. D’autres parasites réussissent à devenir endocellulaires, c’est-à-dire à s’installer carrément à l’intérieur des cellules de l’hôte. Dans ces deux derniers exemples, les parasites ont donc répondu aux gènes pour tuer de leur hôte en sélectionnant pour eux-mêmes des gènes pour survivre.

Pourtant, hôtes et parasites n’obéissent pas tous à ce schéma de compétition infinie. Il arrive parfois qu’ils « collaborent ». On parle alors de mutualisme. Supposez que l’un de vos amis passe un soir chez vous et s’invite à dîner, puis qu’il recommence le lendemain, le surlendemain, et ainsi de suite. Au bout d’un certain temps, vous le traiteriez, c’est inévitable, de « parasite ». Supposez maintenant que cet ami ait eu le bon goût de vous offrir le premier soir des fleurs, le second une boîte de bonbons, le troisième une superbe bouteille de cognac, et ainsi de suite. Non seulement vous ne le traiteriez pas de parasite, mais le jour où vous ne le verriez pas, vous vous en inquiéteriez : « Qu’est-ce qu’il fait ? Il est en retard !« . « Offrir des fleurs » c’est, pour le parasite, apporter à son hôte des gènes innovants qui vont accroître le succès reproductif de ce dernier, excellent moyen de lui faire baisser ses défenses (gènes pour éviter ou gènes pour tuer).

On croit parfois que parasitisme et mutualisme sont des choses complètement différentes. Ce n’est pas le cas. Simplement, dans le parasitisme, un des partenaires exploite l’autre, alors que dans le mutualisme, l’un exploite l’autre et l’autre exploite l’un – une exploitation croisée totalement « égoïste », aussi égoïste que l’association parasitaire. J’en donnerai un exemple classique.

Charles DARWIN reçut un jour une orchidée de Madagascar, Angraecum sesquipedale, dont le nectaire avait une longueur extraordinaire d’une trentaine de centimètres. Le nectaire, tube cylindrique fixé à la base de la fleur, contient un liquide sucré pour attirer les insectes. Lorsque les insectes viennent boire le liquide, ils heurtent de la tête un point de la fleur où se trouvent les pollinies, nom que l’on donne aux masses de pollen collantes. L’insecte, sans le vouloir, emporte alors les pollinies et les transporte sur les organes femelles d’autres orchidées. DARWIN, frappé par la taille incroyable de ce nectaire, eut alors – on était en 1865 – l’intuition géniale qu’à Madagascar devait exister un papillon dont la trompe avait une longueur comparable. Ce papillon, Xanthopan morgani, on le découvrit en effet, mais en 1920 seulement. L’explication la plus souvent donnée est la suivante : pour que les pollinies se collent sur la tête du papillon, il faut que la tête de celui-ci les heurte avec une certaine force. Si l’accès au nectar est trop facile, le papillon ingurgite du nectar mais repart sans pollinies. Par conséquent, seules les plantes à nectaires longs, qui contraignent l’insecte à heurter la base des pollinies pour atteindre le nectar, se reproduisent : le caractère « nectaire long » est donc favorisé par la sélection naturelle. Parallèlement, la sélection naturelle favorise chez le papillon le caractère « trompe longue », puisque les papillons à trompe courte n’atteignent pas le précieux nectar et, mal nourris, se reproduisent mal. Bref, ce processus co-évolutif a abouti à des orchidées aux nectaires interminables et à des papillons à la trompe démesurée. L’orchidée se soucie-t-elle de nourrir le papillon? Bien sûr que non ; elle se soucie seulement de transmettre ses gènes. Le papillon se soucie-t-il de transporter le pollen ? Bien sûr que non ; il se soucie seulement de bien se nourrir pour pouvoir transmettre lui aussi ses gènes. Mais ensemble, ces égoïsmes croisés produisent quelque chose de neuf.

Ici une question se pose : ces phénomènes de co-évolution sont-ils anecdotiques ou jouent-ils au contraire un rôle fondamental dans la vraie, la grande Évolution, celle qui, en 3 milliards et demi d’années, a conduit des formes initiales de la vie jusqu’aux hommes d’aujourd’hui ?

Pour Leigh VAN VALEN, de l’Université de Chicago, le moteur principal de l’évolution de toute espèce vivante est représenté par les autres espèces avec lesquelles cette espèce partage des ressources. Tout progrès dans la valeur adaptative d’une espèce quelconque modifie l’environnement des espèces qui l’entourent et les oblige à s’adapter. Cette adaptation provoque à son tour un changement dans l’environnement de la première espèce, ce qui la pousse à un nouvel épisode de sélection, et ainsi de suite. Cela se produit parce que les ressources sont limitées. VAN VALEN a baptisé cette proposition du nom d’hypothèse de la Reine Rouge.

L’expression « Reine Rouge » est empruntée au roman de Lewis CAROLL A travers le miroir, dans laquelle Alice tient la Reine Rouge par la main et court avec elle au pays des Merveilles. Alice, surprise que le paysage autour d’elles ne change pas, interroge la Reine, qui lui répond qu’elles courent pour rester sur place et que c’est pourquoi le paysage leur paraît immobile. Il en va de même dans les co-évolutions : les espèces en conflit courent, c’est-à-dire « inventent » sans cesse de nouvelles adaptations, mais la valeur relative de chacune de ces adaptations ne change pas : nous, les hommes, par exemple, ne sommes pas mieux adaptés pour exploiter notre milieu que les bactéries pour exploiter le leur – les bactéries font même beaucoup mieux que nous, puisqu’elles sont capables de vivre dans des milieux qui nous sont interdits, comme le fond des océans, le cœur des glaciers ou les nappes pétrolifères.

Mais si, en termes d’adaptation, nous ne sommes pas supérieurs aux bactéries, nous leur sommes en revanche très supérieurs en termes de complexité.

L’hypothèse de la Reine Rouge présente d’ailleurs l’avantage d’expliquer l’accroissement ininterrompu de la complexité qui, depuis les origines, a conduit l’être vivant de l’état de molécule à celui d’Homo sapiens, dont le cerveau est l’objet le plus complexe du cosmos, avec ses 10 à 100 milliards de neurones, chacun relié à d’autres neurones par un millier de synapses en moyenne.

Si l’hypothèse de la Reine Rouge est exacte, l’évolution c’est… les autres. Accorder crédit à l’hypothèse de la « Reine Rouge » n’empêche nullement d’admettre que les grands évènements physiques qui ont affecté la planète – l’émergence des terres, la dérive des continents, les grandes éruptions volcaniques, les fluctuations climatiques, etc. – aient joué un rôle essentiel à certains moments de l’évolution, donnant à cette dernière un caractère bien moins « gradualiste » qu’on ne le croyait jadis. (Les découvertes récentes sur les gènes homéotiques, qui contrôlent le développement, montrent aussi que la mutation d’un seul ou d’un petit nombre de gènes peut entraîner des changements profonds et rapides dans la morphologie des organismes).

Mais l’hypothèse de la Reine Rouge présente un autre intérêt encore : elle permet d’expliquer pourquoi est apparue la sexualité. Dans la course-poursuite évoquée plus haut, chaque adversaire doit disposer d’un réservoir de diversité génétique aussi vaste que possible pour pouvoir répondre aux « inventions » de l’autre, c’est-à-dire aux caractères innovants codés par ses gènes. Plus une espèce dispose de diversité génétique et plus elle est capable de répondre à la diversité de l’autre. On le comprendra mieux en évoquant à nouveau la relation parasites-hôte. Si une population de parasites était formée d’individus génétiquement identiques, ses hôtes trouveraient très vite le moyen de les détruire. C’est d’ailleurs ce qui passe en agriculture avec les plantes clonées : si un virus s’attaque à l’une de ces plantes et la fait mourir, toutes les plantes de même génome mourront aussi ; en revanche, si les plantes d’un même champ sont, génétiquement, un peu différentes, certaines d’entre elles au moins auraient une chance de se défendre. Bref, pour survivre, les organismes vivants, qu’ils soient hôtes ou parasites, doivent générer constamment de la diversité, de la même manière qu’Alice et la Reine Rouge doivent courir constamment.

 

Pour un organisme minuscule, un virus ou une bactérie par exemple, il n’est pas très difficile de générer de la diversité. Son temps de génération étant extrêmement bref (certaines bactéries peuvent se reproduire toutes les dix minutes), un tel organisme peut muter souvent, à chaque génération même, c’est-à-dire générer une diversité infinie. En revanche, pour un éléphant, un cheval ou, bien sûr, un homme, le temps de génération étant beaucoup plus long, les possibilités de mutations sont beaucoup plus rares, trop rares pour assurer une diversité qui suffisent à leur donner de bonnes chances de se défendre contre les bactéries et les virus. C’est pourquoi, c’est du moins l’hypothèse que l’on fait, la sexualité est apparue. En effet, la femelle sexuée ne transmet à la génération suivante que la moitié de ses gènes, l’autre moitié étant fournie par le mâle. Le génome de l’enfant qui va naître de cette union sera donc une combinaison génomique neuve, à nulle autre pareille, gage dans la durée d’une formidable diversité génétique, avantage inestimable dans la course-poursuite infinie que se livrent l’hôte et son parasite. De plus, au cours de la méiose qui donne naissance aux gamètes, les gènes sont « recombinés », d’une part parce que les chromosomes paternels et maternels sont distribués aléatoirement dans les ovules ou les spermatozoïdes, d’autre part parce que les chromosomes d’une même paire échangent entre eux des fragments d’ADN. Ainsi naissent de nouvelles combinaisons géniques.

Normalement, l’évolution se fait parce qu’il y a transmission aux descendants de gènes mutés ou de génomes recombinés. Mais, comme l’explique Kévin LALAND, de l’Université de Cambridge, le jour où l’homme a su tailler un caillou pour en faire un outil, il a pu transmettre des informations à ses descendants – des connaissances, des croyances, du savoir-faire technologique – sans le secours de ses gènes. La culture était née, qui allait changer le cours de l’Évolution. C’est pourquoi l’on parle aujourd’hui de co-évolution culture-génome.

Chez les chasseurs-cueilleurs de la préhistoire, les individus se croisaient de manière plus ou moins aléatoire, avaient des enfants, la sélection naturelle opérait, etc. Puis l’agriculture fut inventée, ce fut le premier grand coup de canif infligé par la culture à la sélection génétique classique. Elle permit en effet que de petites inégalités initiales entre les individus se traduisent par la possession de terres et l’accumulation de richesses. Des inégalités de plus en plus grandes se sont alors manifestées, d’où sont nés les royaumes, les empires et les féodalités. Cette forte hiérarchisation des humains a considérablement perturbé la transmission naturelle des gènes. Matt RIDLEY montre que, jusqu’à une date très récente, le « pouvoir » a toujours été associé à la production du plus grand nombre possible de descendants. Il cite l’empereur chinois FEI-TI (Vème siècle après J.-C., dynastie NAN) et ses 10000 concubines. Laura BETZIG rapporte quant à elle que les empereurs de la dynastie TANG (VIIème et VIIIème siècles après J.-C.) allaient jusqu’à faire tenir un agenda détaillé des dates de menstruation de leurs concubines afin de ne pas gaspiller leur sperme. Bien d’autres pratiques culturelles modifient aussi les caractères génétiques des populations humaines, à commencer par l’infanticide des filles, traditionnel dans certaines sociétés, qui déséquilibre la proportion des sexes et modifie en conséquence la circulation des gènes.

Et l’on peut même penser que les progrès modernes de la médecine contrarient la sélection des gènes de résistance aux maladies. Les gènes qui provoquent par exemple le diabète, les allergies ou la myopie sont aujourd’hui libres de se répandre dans les populations, alors qu’ils eussent été certainement contre-sélectionnés à d’autres époques. Dans la préhistoire, les myopes par exemple, parce qu’ils étaient les derniers à voir le lion arriver, n’avaient sans doute guère de chances de pouvoir transmettre leurs gènes !

Je me demande par ailleurs si l’affaiblissement actuel de la structure familiale occidentale, qui modifie elle aussi la circulation des gènes (d’un point de vue génétique, ce n’est pas pareil de faire ses enfants toute la vie avec la même femme ou avec le même homme, ou de les faire de manière désordonnée), ne relève pas, lui aussi, d’un processus de co-évolution culture-génome. Pourquoi d’ailleurs la famille se désagrège-t-elle ? Une explication possible est que l’accélération des acquisitions culturelles est telle, aujourd’hui, que les parents ne peuvent désormais transmettre à leurs enfants que des concepts démodés, raison pour laquelle les enfants enrichissent davantage leurs connaissances auprès d’individus de la même génération que d’individus des générations précédentes – grands-pères et grands-mères ont perdu leur pouvoir.

Est-il utile de dire enfin que les interventions directes sur le génome humain, qui se feront au cours du millénaire qui vient de commencer, relègueront les processus naturels au rang d’accessoires obsolètes ?

 

J’ai beaucoup parlé de « la » culture, comme s’il n’y en avait qu’une. En réalité il en existe beaucoup, qui se sont développées séparément parce que situées à l’origine dans des espaces géographiques cloisonnés. Aujourd’hui, en revanche, toutes les cultures sont en contact les unes avec les autres. Si un processus de Reine Rouge, de course-poursuite, s’installait entre elles, elles pourraient survivre les unes et les autres en s’enrichissant et se renforçant mutuellement. Mais hélas ! elles semblent avoir tendance à se heurter plutôt dans un processus « darwinien » d’exclusion compétitive. Il faudrait en effet, pour qu’une co-évolution fructueuse puisse s’installer entre les cultures, que leurs forces ne soient pas trop disparates. Deux ou trois ans après que l’on eut introduit des chats dans certaines îles de l’archipel des Kerguelen, tous les oiseaux avaient disparu, parce que le déséquilibre entre les « forces » en présence des chats et des oiseaux était trop grand.

Je crains que, de la même manière, dans le monde, une seule culture ne finisse par écraser toutes les autres.

A lire :

Les associations du vivant, qu’elles relèvent du parasitisme ou au contraire du mutualisme, ont joué un rôle clé à certains moments de l’évolution en modifiant profondément la structure et le destin de l’arbre de vie.

Dans cette véritable course aux armements qu’est l’affrontement des parasites et de leurs hôtes, on chiffre le temps à l’échelle de millions d’années.

Comment devient-on parasite ?

Comment la profession de parasite s’exerce-t-elle ?

Comment un parasite quitte-t-il son hôte ?

Comment l’hôte se défend-il ?

Comment certains parasites se font-ils finalement exploiter ?

Autant de questions que l’auteur, fondateur à Perpignan du laboratoire de biologie animale du C.N.R.S., illustre d’exemples nombreux sans négliger les débats les plus actuels : des parasites invisibles à nos yeux jusqu’aux coucous, en passant par le parasite du caviar, il propose un panorama de cette « vie secrète » du vivant qui demeure à la fois l’un des grands défis pour l’homme dans sa lutte contre la maladie et une immense source de richesses et de renouvellement pour l’écosystème.

 

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